Особенности синтеза картамина в соцветиях сафлора красильного Carthamus tinctorius L.

Сафлор (Carthamus tinctorius L.), относящийся к семейству сложноцветных (Asteraceae), – важная масличная культура, его семена богаты жирными кислотами, в частности олеиновой и линолевой. Сафлор используется также в декоративных целях; на протяжении столетий его активно выращивали во многих странах мира. В последние годы особый интерес вызывают вторичные метаболиты, получаемые из соцветий сафлора, в частности флавоноиды. Флавоноиды сафлора можно разделить на две группы: специальные, представленные хинохалконами, и общие. Многие из этих веществ существенно влияют на окраску соцветий сафлора, которая изменяется в зависимости от стадии цветения (от желтой к оранжевой и красной при увядании). Флавоноиды сафлора активно используются в медицине и в качестве натуральных красителей при изготовлении тканей, косметики, а также в пищевой промышленности. Процесс биосинтеза пигментов в соцветиях до сих пор изучается, остаются неисследованными многие этапы, неизвестны механические аспекты их образования. Особый интерес представляет синтез красного пигмента – картамина, уникального димерного хинохалкона, добываемого только из оранжевых и красных соцветий сафлора. При правильном очищении этот пигмент приобретает металлический золотистый блеск. В исследовании 2021 года из соцветий сафлора были выделены белки картамин-синтазы (CarS), отвечающие за заключительный этап преобразования прекартамина в картамин. Гены CarS (CtPOD1, CtPOD2 и CtPOD3) экспрессируются в тканях сафлора независимо от окраски цветка. Предположительно, прекартамин накапливается в структурах венчика, которые физически отделены от клеточного компартмента, содержащего CarS. В ходе старения клетки соцветия сафлора разрушаются, что позволяет CarS взаимодействовать с прекартамином и образовывать картамин, который адсорбируется клеточной стенкой венчика и тем самым достигается стабилизация красной пигментации. В этом обзоре собраны данные об особенностях синтеза картамина, особенно о последнем этапе – преобразовании прекартамина в картамин и накопление его в соцветиях.

1. Azami K., Hayashi T., Kusumi T., Ohmori K., Suzuki K. Total synthesis of carthamin, a traditional natural red pigment. Angewandte Chemie International Edition. 2019;58: 5321-5326. DOI: 10.1002/anie.201900454.

2. Davies K.M., Jibran R., Zhou Y., Albert N.W., Brummell D.A., Jordan B.R., Bowman J.L., Schwinn K.E. The evolution of flavonoid biosynthesis: a bryophyte perspective. Frontiers in Plant Science. 2020;11:7. DOI: 10.3389/fpls.2020.00007

3. Guo D-D., Liu F., Tu Y-H., He B-X., Gao Y., Guo M-L. Expression patterns of three UGT genes in different chemotype safflower lines and under MeJA stimulus revealed their potential role in flavonoid biosynthesis. PLoS One. 2016;11(7):e0158159. DOI: 10.1371/journal.pone.0158159

4. Gupta R.K., Singh S.B. Diallel analysis for seed yield, oil content and other economic traits in safflower (Carthamus tinctorius L.). Genetika-Yugoslavia. 1988;20:161-173.

5. Hartman A. Inheritance of corolla color in safflower (Carthamus tinctorius L.). Davis: University of California. 1967;76:2.

6. Kametaka T., Perkin A.G. CXXX. – Carthamine. Part I. Journal of the Chemical Society, Transactions. 1910;97:1415-1427. DOI: 10.1039/CT9109701415

7. Kanehira T., Saito K. Decomposition of carthamin by peroxidases from Carthamus tinctorius. Biochemie und Physiologie der Pflanzen. 1990;186(3):179-187. DOI: 10.1016/S0015-3796(96)80006-0

8. Knowles P.F. Variability in oleic and linoleic acid contents of safflower oil. Economic Botany. 1965;19:53-62. DOI: 10.1007/BF02971186

9. Kosoto H. The history of Chinese drugs recorded in the ‘‘Japanese Pharmacopoeia. Fifteenth Edition”. Japanese Society of Pharmacognosy. 2007;61:68-78. [in Japanese]

10. Kotecha A. Inheritance and association of six traits in safflower. Crop Science. 1979;19(4):523-527. DOI: 10.2135/cropsci1979.0011183X001900040022x

11. Kumazawa T., Amano Y., Haga T., Matsuba S., Sato S., Kawamoto K., Onodera J. Synthesis of model compounds of the precursor of carthamin, a colouring matter of safflower, and their conversion into carthamin-type compounds. Chemistry Letters. 1995;24(8):625-626.

12. Леус Т.В. Типы взаимодействия генов при наследовании окраски цветков у сафлора красильного. Вестник Санкт-Петербургского университета. 2016;3(4):108-116. DOI: 10.21638/11701/spbu03.2016.408

13. Liu X.M., Ahmad N., Yang L.Y., Fu T.Y., Kong J., Yao N., Dong Y.Y., Wang N., Li X.W., Wang F.W., Liu X., Liu W.C., Li H.Y. Molecular cloning and functional characterization of chalcone isomerase from Carthamus tinctorius. AMB Express. 2019;9(1):132. DOI: 10.1186/s13568-019-0854-x

14. Liu X.M., Dong Y.Y., Yao N., Zhang Y., Wang N., Cui X.Y., Li X.W., Wang Y.F., Wang F.W., Yang J., Guan L.L., Du L.N., Li H.Y., Li X.K. De novo sequencing and analysis of the safflower transcriptome to discover putative genes associated with safflor yellow in Carthamus tinctorius L. International Journal of Molecular Science. 2015;16(10):25657-25677. DOI: 10.3390/ijms161025657

15. Narkhede B.N., Deokar A.B. Inheritance of corolla color in safflower. Journal of the Maharashtra Agricultural Universities 1986;11:278-281.

16. Narkhede B.N., Deokar A.B. Inheritance of spininess and pericarp types in safflower. Journal of the Maharashtra Agricultural Universities 1990;15:279-281.

17. Pahlavani M.H., Saeidi G., Mirlohi A.F. Inheritance of flower color and spininess in safflower (Carthamus tinctorius L.). Journal of Heredity. 2004;95:265-267. DOI: 10.1093/jhered/esh030.

18. Pu Z., Zhang S., Tang Y., Shi X., Tao H., Yan H., Chen J., Yue S., Chen Y., Zhu Z., Zhou G., Su S., Duan J. Study on changes in pigment composition during the blooming period of safflower based on plant metabolomics and semi-quantitative analysis. Journal of Separation Science. 2021;44(22):4082-4091. DOI: 10.1002/jssc.202100439.

19. Rakhmangulov R.S. Application of the CRISPR/Cas system for gene editing in ornamental crops. Plant Biotechnology and Breeding. 2022;5(3):33-41. [in Russian] (Рахмангулов Р.С. Применение системы CRISPR/Cas для редактирования генов декоративных культур. Биотехнология и селекция растений. 2022;5(3):33-41). DOI: 10.30901/2658-6266-2022-3-o1

20. Рахмангулов Р.С., Тихонова Н.Г. Селекция декоративных растений в России. Биотехнология и селекция растений. 2021;4(4):40-54. DOI: 10.30901/2658-6266-2021-4-o4

21. Ren C., Chen C., Dong S., Wang R., Xian B., Liu T., Xi Z., Pei J., Chen J. Integrated metabolomics and transcriptome analysis on flavonoid biosynthesis in flowers of safflower (Carthamus tinctorius L.) during colour-transition. PeerJ. 2022;10:e13591. DOI: 10.7717/peerj.13591

22. Ren C.X., Tang X.H., Chen C.P., Chen J., Pei J., Wu Y.Y., Wu Q.H. Cloning and expression analysis of a new chalcone isomerase gene during flowering in safflower. Turkish Journal of Botany. 2019;43(2):143-150. DOI: 10.3906/bot-1809-25

23. Saito K. Glucose oxidase, a potential contributor towards flower colour modification in the capitula of Carthamus tinctorius L. Biochemie und Physiologie der Pflanzen. 1993;188:405-417.

24. Saito K., Miyakawa K.-I., Murata T., Enomoto Y. Phytohormone-mediated induction of red colour in the flower florets of a cultivar of dyer’s saffron (Carthamus tinctorius). Zeitschrift fur Naturforschung C. 1998;53(9-10):828-832. DOI: 10.1515/znc-1998-9-1008

25. Sato S., Obara H., Kumazawa T., Onodera J., Furuhata K. Synthesis of (+), (−)-Model compounds and absolute configuration of carthamin; a red pigment in the flower petals of safflower. Chemistry Letters. 1996;25:833-834.

26. Seshadri T.R., Thakur R.S. The coloring matter of the flowers of Carthamus tinctorius. Current Science. 1960;29:54-55.

27. Shimokoriyama M., Hattori S. On the formation of carthamin in the flowers of Carthamus tinctorius. Archives of Biochemistry and Biophysics. 1955;54:93-101.

28. Singer A.C., Crowley D.E., Thompson I.P. Secondary plant metabolites in phytoremediation and biotransformation. Trends in Biotechnology. 2003;21(3):123-130. DOI: 10.1016/S0167-7799(02)00041-0

29. Tamburini D., Dyer J., David P., Aceto M., Turina V., Borla M., Vandenbeusch M., Gulmini M. Compositional and micro-morphological characterisation of red colourants in archaeological textiles from Pharaonic Egypt. Molecules. 2019;24(20):3761. DOI: 10.3390/molecules24203761

30. Tu YH, Liu F., Guo DD., Fan LJ., Zhu ZX., Xue YR., Gao Y., Guo ML. Molecular characterization of flavanone 3-hydroxylase gene and flavonoid accumulation in two chemotyped safflower lines in response to methyl jasmonate stimulation. BMC Plant Biology. 2016;16:132. DOI: 10.1186/s12870-016-0813-5

31. Urage E., Weyessa B. Genetic diversity of Ethiopian safflower collections. In: V. Ranga Rao, M. Ramachandran, (eds) Proceedings Second International Safflower Conference; 1989 Jan. 9-13; Hyderabad, India. Indian Society of Oilseeds Research, Directorate of Oilseeds Research; 1991. p. 175-178.

32. Вахрушева Т.Е., Иваненко Е.Н. Классификатор вида Carthamus tinctorius L. (сафлор красильный) / под ред. В.А. Корнейчук. Ленинград: ВИР; 1985.

33. Waki T., Terashita M., Fujita N., Fukuda K., Kato M., Negishi T., Uchida H., Aoki Y., Takahashi S., Nakayama T. Identification of the genes coding for carthamin synthase, peroxidase homologs that catalyze the final enzymatic step of red pigmentation in safflower (Carthamus tinctorius L.). Plant Cell Physiology. 2021;62(10):1528-1541. DOI: 10.1093/pcp/pcab122

34. Wang R., Ren C.X., Dong S., Chen C., Xian B., Wu Q.H., Wang J., Pei J., Chen J. Integrated metabolomics and transcriptome analysis of flavonoid biosynthesis in safflower (Carthamus tinctorius L.) with different colors. Frontiers in Plant Science. 2021;12:712038. DOI: 10.3389/fpls.2021.712038

35. Watanabe S. Cultivation, introduction, and historical note of the Benibana (safflower: Carthamus tinctorius L.) in Yamagata Prefecture. Journal of the Yamagata Agriculture and Forestry Society. 1977;34:73-76.

36. Wen W.W., Alseekh S., Fernie A.R. Conservation and diversification of flavonoid metabolism in the plant kingdom. Current Opinion in Plant Biology. 2020;55:100-108. DOI: 10.1016/j.pbi.2020.04.004

37. Yang W.T., Liu X.M., Wan Q., Yao N., Wang N., Zhang X.M., Jiao Z.D., Li H.Y., Li X.K. Full-length cDNA cloning of flavonol synthase genes of Carthamus tinctorius and construction plant expression vector. Zhongguo Zhong Yao Za Zhi. 2015;40(4):634-638. [in Chinese]

38. Yue S., Tang Y., Li S., Duan J.A. Chemical and biological properties of quinochalcone C-glycosides from the florets of Carthamus tinctorius. Molecules. 2013;18(12):15220-15254. DOI: 10.3390/molecules181215220